Frugivory and seed dispersal of Solanum granuloso-leprosum Dunal (Solanaceae) by birds in deciduous seasonal forest / Frugivoria e dispersão de sementes em Solanum granuloso-leprosum Dunal (Solanaceae) por aves em Floresta Estacional Decidual

Abstract The goal of this study was to identify which bird species consume Solanum granuloso-leprosum fruits and disperse its seeds. 60 hours of focal observations were carried out between April and May 2006 on the edge of a deciduous forest fragment in the Uruguay River region, Rio Grande do Sul state, Brazil. Ten species were observed in total removing 443 fruits. Saltator similis removed 61.8% of the fruits, followed by Tangara sayaca (17.1%), Pipraeidea bonariensis (11.7%), and T. preciosa (6.8%), while the remaining six species accounted for only 2.5% of the fruits removed. Most fruit removal occurred early in the day or mid-afternoon. The most common feeding behaviors were picking (60.7%), followed by stalling (23%) and hovering (16%). Birds flew more than 10 m from the fruit plant in 62% of the removal events. All bird species observed here may be considered potential dispersers of S. granuloso-leprosum, as they moved the seeds away from the mother plant where strong competition and predation are likely to occur. Results also suggest that S. granuloso-leprosum may be useful in ecological restoration programs.

Resumo O objetivo deste estudo foi identificar quais as espécies de aves consomem frutos de Solanum granuloso-leposum e dispersam suas sementes. Para tanto, 60 horas de observações focais foram realizadas entre abril e maio de 2006 na borda de um fragmento de floresta decídua na região do rio Uruguai, Rio Grande do Sul, Brasil. Dez espécies foram observadas removendo 443 frutos. Saltator similis removeu 61,8% dos frutos, seguido de Tangara sayaca (17,1%), Pipraeidea bonariensis (11,7%), e T. preciosa (6,8%), enquanto as restantes seis espécies representaram apenas 2,5% dos frutos removidos. A maioria das remoções dos frutos ocorreram no início do dia ou meio da tarde. Os comportamentos alimentares mais comuns foram picking (60,7%), seguido por stalling (23%) e hovering (16%). As aves voaram mais de 10 m da planta de onde removeram frutos em 62% dos eventos de remoção. Todas as espécies de aves observadas aqui podem ser consideradas potenciais dispersores de S. granuloso-leprosum, moveram sementes para longe da planta-mãe, onde a concorrência e a predação são mais susceptíveis de ocorrer. Os resultados também sugerem que S. granuloso-leprosum pode ser útil em programas de restauração ecológica.

Dispersal spectrum of four forest types along an altitudinal range of the Brazilian Atlantic Rainforest / Espectro de dispersão de quatro formações florestais ao longo de um gradiente altitudinal da Mata Atlântica brasileira

In ecological communities, the proportion of plant species with different dispersal syndromes is known as the dispersal spectrum, which can result from different selective pressures such as climate. This is because variations in temperature, humidity, atmospheric pressure and precipitation result in distinct flora and fauna among different sites. If climate conditions along an altitudinal range act as a strong direct or indirect selective pressure on dispersal syndromes, the dispersal spectrum among plant communities in different altitudes should be distinct. We organized the dispersal syndromes in five hierarchical levels according to the levels of detail in diaspore morphology and, consequently, different degrees of specificity to the dispersers. Then we identified, within each hierarchical level, the syndromes of tree species of four forest types of the Atlantic Rainforest along a 1200 m altitudinal range in Southeast Brazil. Among 327 species, we found two syndromes in the most general hierarchical level (abiotic and biotic dispersal), three in the following level (wind, self and animal), three in the intermediate level (barochory, autochory and endozoochory), two in the forth level (mammal and bird), and 12 syndromes in the most specific level, all of which were related to the morphology of diaspores dispersed by wind, autochory, mammals and birds. The dispersal spectrum in the five hierarchical levels was similar among the four forest types. Overall, the majority of species is dispersed by biotic agents, considered here as animals and the parent plant itself. Within biotic agents, the most important are animals, specifically birds. Most bird-dispersed species present drupoid diaspores. Our results indicate that the selective pressures on dispersal syndromes originated from climate conditions that vary with altitude are not strong, hence resulting in the same dispersal spectrum among the forest types.

Dentro de uma comunidade, a proporção de espécies vegetais com diferentes síndromes de dispersão é chamada de espectro de dispersão, o qual pode resultar de distintas pressões seletivas, como o clima. Isso ocorre porque variações na temperatura, umidade, pressão atmosférica e precipitação resultam em flora e fauna distintas entre locais. Assim, podemos esperar que o espectro de dispersão de comunidades vegetais em diferentes altitudes seja distinto se as condições climáticas ao longo do gradiente altitudinal atuarem como pressão seletiva direta ou indireta sobre as síndromes. Nós hierarquizamos as síndromes de dispersão em cinco níveis, de acordo com o detalhamento da morfologia dos diásporos e, consequentemente, seus diferentes graus de especificidade com os dispersores. Identificamos, em cada um dos níveis hierárquicos, as síndromes de espécies arbóreas de quatro formações florestais da Mata Atlântica ao longo de um gradiente altitudinal de 1200 m no sudeste do Brasil. Entre 327 espécies, encontramos duas síndromes no nível hierárquico mais geral (dispersão abiótica e biótica), três no nível seguinte (vento, própria planta parental e animais), três no nível intermediário (barocoria, autocoria e endozoocoria), duas no quarto nível (mamíferos e aves) e 12 síndromes no nível mais específico, relacionadas è morfologia dos diásporos dispersos pelo vento, autocoria, mamíferos e aves. O espectro de dispersão nos cinco níveis foi similar nas quatro formações florestais. De forma geral, a maior parte das espécies é dispersa por agentes bióticos, aqui considerados animais e a própria planta parental. Dentre os agentes bióticos, os mais importantes são os animais, especificamente as aves. A maioria das espécies dispersas pelas aves apresenta diásporos drupóides. Nossos resultados indicam que as pressões seletivas sobre as síndromes de dispersão ocasionadas pelas condições climáticas que variam com a altitude não são fortes. Assim, a ausência destas pressões seletivas resulta em um espectro de dispersão similar entre as formações florestais em diferentes altitudes.

Frugivory and seed dispersal by birds in Cereus jamacaru DC. ssp. jamacaru (Cactaceae) in the Caatinga of Northeastern Brazil / Frugivoria e dispersão de sementes por aves em Cereus jamacaru DC. ssp. jamacaru (Cactaceae) na Caatinga, uma floresta seca no Nordeste do Brasil

Studies of the dispersal modes of plants aid our understanding of the dynamics of resource and its availability for dispersal agents. The present work sought to characterize the fruiting patterns of the native Caatinga (dryland) cactus Cereus jamacaru, identify its principal dispersers, and evaluate the effects of seed passage through digestive tract of dispersers on its germination. Cereus jamacaru present an annual fruiting pattern and fruiting peaks occurred during June/2009 and February/2010. A total of 135 visits by nine species of resident Caatinga bird species were recorded. The most frequent visiting bird species were Paroaria dominicana and Euphonia chlorotica. Length of bird visits varied from 15 seconds to 4 minutes and seeds removed by birds travelled 10.6 ± 11.2 m until dispersers make the first landing perch, in some cases more than 40 meters away. Germination tests show birds had a high quantity of viable seeds of C. jamacaru in its feces. Seeds that passed through the digestive tract of birds showed a similar germinability of the seeds of the control group. However, the seeds dispersed by birds showed lowest mean germination time related to the control group seeds. This study highlights the potential role of birds as seed dispersers of C. jamacaru, swallowing the whole seeds and defecating intact seeds, accelerating the germination process and transporting seeds away from the mother plant.

Estudos do modo de dispersão das espécies vegetais permitem o entendimento da dinâmica dos recursos e sua disponibilidade para os dispersores. O objetivo deste trabalho foi caracterizar o padrão de frutificação de Cereus jamacaru, uma espécie nativa da Caatinga, identificar os seus principais dispersores e avaliar o efeito da passagem das sementes pelo trato digestivo destes animais sobre sua germinação. Cereus jamacaru apresentou um padrão de frutificação anual, com pico de frutificação nos meses de Junho/2009 e Fevereiro/2010. No total foram registradas 135 visitas de nove espécies de aves frugívoras da Caatinga, sendo os dispersores mais frequentes Paroaria dominicana e Euphonia chlorotica. O tempo de duração das visitas foi curto, variando de 15 segundos a 4 minutos, e a distância média dos voos pós-alimentação foi 10,6 ± 11,2 m da planta-mãe, podendo também alcançar distâncias superiores a 40 metros. Os resultados dos testes de germinação mostraram que as aves apresentam uma alta quantidade de sementes viáveis de C. jamacaru em suas fezes. As sementes que passaram pelo trato digestivo das aves mostraram germinabilidade semelhante aquelas do grupo controle. No entanto, as sementes dispersadas pelas aves apresentaram um menor tempo médio necessário para germinação. Esse estudo destaca o papel das aves como potenciais dispersores de C. jamacaru, eliminando sementes intactas, acelerando o processo de germinação e carregando as sementes para longe da planta mãe.

Spatial distribution of Guaiacum sanctum (Zygophyllaceae) seedlings and saplings relative to canopy cover in Palo Verde National Park, Costa Rica / Distribución espacial de Guaiacum sanctum (Zygophyllaceae) en relación con la cobertura de dosel en el Parque Nacional Palo Verde, Costa Rica

The spatial distribution of individuals is a fundamental property of most species and constitutes essential information for the development of restoration and conservation strategies, especially for endangered plant species. In this paper we describe the spatial distribution of different size classes of the endangered tropical tree Guaiacum sanctum and the effect of canopy cover on spatial aggregation. Adult G. sanctum were located and mapped in a 50ha plot in Palo Verde National Park, Costa Rica. Seedlings, saplings and juveniles were mapped to the nearest centimetre and permanently marked in three 50x50m subplots. Within each subplot spatial aggregation was assessed using Ripley’s K statistic and canopy opening readings were performed every 5m using a densitometer. Kriging spatial interpolation and Monte Carlo simulations were used to determine if average canopy cover differed among size classes. Individuals of G. sanctum were spatially aggregated at all size classes with seedlings being the most frequent size class in all subplots. Seedlings were found predominantly in areas with significantly higher canopy cover. In contrast, juveniles were more likely found in areas with higher light availability. The high number of seedlings, saplings, and juveniles relative to adults suggests that populations of G. sanctum in PVNP are expanding. Light availability and canopy structure are important factors shaping the spatial distribution of this species. The contemporary demographic structure of G. sanctum is dependent on forest gap dynamics and changes in human disturbance during the past 25 years.

La distribución espacial es una característica fundamental de las especies y es importante para el desarrollo de estrategias de conservación y manejo. Aquí presentamos la distribución espacial de varias etapas de desarrollo del árbol tropical Guaiacum sanctum, una especie en vías de extinción. Todos los adultos de G. sanctum se geo-referenciaron en una parcela de 50ha en el Parque Nacional Palo Verde. Las plántulas, los briznales y juveniles se mapearon en tres sub-parcelas de 50x50m. En cada sub-parcela se estimó la agregación espacial de los individuos mediante la K de Ripley. Observamos que los individuos de G. sanctum se encuentran siempre agregados, sin importar en que etapa de desarrollo se encuentren. Registramos la apertura del dosel cada 5m con un densiómetro y mediante una extra-polación espacial (Krigin) determinamos que las plántulas se agregan con mayor frecuencia en áreas con abundante cobertura de dosel, mientras que es más probable encontrar juveniles agregados en áreas con una mayor incidencia de luz. Las plántulas son los individuos más abundantes, esta distribución de edades nos sugiere que esta población probablemente está en expansión. Concluimos que el régimen lumínico y la cobertura de dosel son factores que afectan significativamente la distribución espacial del Guayacán Real.

Phenology and frugivory by birds on Miconia ligustroides (MELASTOMATACEAE) in a fragment of cerrado, southeastern Brazil / Fenologia e frugivoria por aves em Miconia ligustroides (MELASTOMATACEAE) em um fragmento de cerrado, sudeste do Brasil

We identified the avian assembly that consumes Miconia ligustroides (Melastomataceae) fruit and described its phenophases in a fragment of cerrado vegetation located in southeastern Brazil. The fruiting period occurred between March and June, a period of food shortage. In 2005 and 2008, we registered eighteen bird species consuming fruits, during 156 hours of observations. Species of the families Thraupidae and Tyrannidae were the most representative in the number of visits and fruit consumption. Short visits (less than three minutes) and low incidence of defecation apparently indicate that seeds may be released far from the parent-plant, suggesting dispersal efficiency by the studied assembly. Owing to its characteristics, we believe Miconia ligustroides may be useful in the restoration of degraded areas.

Identificamos a assembleia de aves que consome frutos de Miconia ligustroides (Melastomataceae) e descrevemos a fenologia dessa planta, em um fragmento de cerrado no sudeste do Brasil. O período de frutificação ocorreu entre março e junho, um período de escassez de alimento. Em 2005 e 2008, foram registradas 18 espécies de aves consumindo frutos, ao longo de 156 horas de observação. Espécies das famílias Thraupidae e Tyrannidae foram as mais representativas em número de visitas e consumo de frutos. Visitas curtas (menos de três minutos) e a baixa incidência de defecação, aparentemente, indicam que as sementes devem ser liberadas longe da planta-mãe, o que sugere eficiência na dispersão pela assembleia estudada. Em função de suas características, acreditamos que Miconia ligustroides pode ser útil na restauração de áreas degradadas.

Color and odor of artificial fruit used to signal potential dispersers in the Atlantic forest in Brazil

Fruit color and odor are the main features regulating the rate of fruit predation and dispersal. The aim of this study was to analyze the effect of odor and color on fruit predators and dispersers. The present study was conducted in a 30ha area of secondary forest in Southeastern Atlantic Brazil. This area was divided into two transects, in which four points were marked with a 30m distance from each other. Each sampling point contained a total of 30 artificial fruit which belong to six different treatment groups, with five artificial fruit per group. Each group was randomly placed on the ground and that artificial fruit was checked every seven days. For each group of five fruit, 5mL of essence (vanilla or pineapple) were placed, and no essence was used in the control group. Artificial fruit was made with green and red nontoxic modeling clay, as well as artificial essences (vanilla and pineapple). A total of 960 fruits were used. Predated fruit equaled 26.9% (258 units), from which the red/pineapple had the highest predation rate (81.9%), followed by red/vanilla (46.3%), while green/control fruits were not predated. Throughout the experiment, bitten fruit and pecked fruit equaled 58.3% and 41.7%, respectively. No significant differences were recorded (x²=7.57, df=5, p=0.182) between bitten and pecked fruit. Fruit color and odor are important in attracting predators and dispersers, which explains the high rate of predation of red/vanilla and red/pineapple, and the absence of predated fruits in the green/control group. Regarding the potential disperser, there was no statistically significant difference between pecked fruit and bitten fruit. As a result, it should be taken into consideration that zoochory (mammalochory and ornithochory) is the most important dispersal; therefore, it should be concluded that birds are more attracted by color and mammals by odor. Rev. Biol. Trop. 60 (2): 925-931. Epub 2012 June 01.

El olor y el color de los frutos son las características principales que regulan el nivel de consumo y la dispersión de las semillas. Este estudio tuvo como objetivo analizar el efecto que tiene el olor y el color de los frutos sobre los depredadores y dispersores de semillas. El área de estudio abarca 30ha de bosque secundario localizado en el Atlántico sureste de Brasil. Este espacio se dividió en dos sectores, en los cuales se marcaron cuatro puntos con una distancia de 30m entre sí. En cada punto de muestreo se utilizaron 30 frutos que se distribuyeron en seis tratamientos, con cinco frutos artificiales para cada tratamiento. Además, cabe resaltar que cada tratamiento se colocó en el suelo de forma aleatoria y que los frutos artificiales se verificaron cada siete días. Para cada grupo de cinco frutos se utilizaron 5mL de esencia (vainilla y ananá) y para el grupo de control no se utilizó ningún aditivo de olor. Los frutos se confeccionaron con plastilina atóxica de color verde y roja, además de esencias artificiales (ananá y vainilla), asimismo se obtuvieron 960 frutos. El nivel de frutos consumidos fue del 26.9% (258 unidades), de los cuales los rojos/ananá fueron los más consumidos (81.9%), seguidos del rojo/vainilla (46.3%), mientras que los verde/control no fueron comidos. Durante el experimento la tasa de frutos mordidos fue del 58.3% y de picoteados un 41.7%. No se registró una diferencia significativa (x²=7.57, gl=5, p=0.182) entre frutos mordidos y picoteados. El color y el olor de los frutos son aspectos importantes para atraer depredadores y dispersores, lo que explica los niveles de consumo de los frutos rojos/vainilla y rojo/ananá y la ausencia de frutos comidos en el tratamiento del verde/control. En cuanto al potencial dispersor, no hubo una diferencia estadística significativa entre frutos mordidos y picoteados, por lo que se debe tomar en cuenta que la dispersión principal es la zoocoria (ornitocoria y mamalocoria). Por lo tanto, se puede concluir que las aves son atraídas por el color y los mamíferos por el olor.

Frugivory by birds on Miconia albicans (MELASTOMATACEAE), in a fragment of cerrado in São Carlos, southeastern Brazil / Frugivoria por aves em Miconia albicans (MELASTOMATACEAE), em um fragmento de cerrado em São Carlos, sudeste do Brasil

The avian guild that consumes Miconia albicans (Melastomataceae) fruits and its phenophases were studied in a fragment of cerrado vegetation located in southeastern Brazil. The fruiting period ocurred between October and January, coinciding with the wet season. Nineteen bird species, mainly of generalistic diets, were registered consuming fruits in 96 observational hours. Species of the families Emberizidae, Thraupidae and Tyrannidae showed the largest number of visits, while those of the families Mimidae and Columbidae, with higher body mass, were responsible for a considerable number of consumed fruits. A correlation was found between body mass and average fruit consumption per visit. Tree height was a relevant factor for bird attraction. Results suggest that M. albicans may be useful in the recovery of degraded areas.

Foi estudada a guilda de aves que consomem frutos de Miconia albicans (Melastomataceae), bem como a fenologia dessa planta, em fragmento de cerrado no sudeste do Brasil. O período de frutificação ocorreu entre outubro e janeiro, coincidindo com a estação chuvosa. Dezenove espécies de aves, a maioria com dieta generalista, foram registradas consumindo frutos em 96 horas de observações. Espécies das famílias Emberizidae, Thraupidae e Tyrannidae apresentaram o maior número de visitas, enquanto aquelas das famílias Mimidae e Columbidae, de maior massa corporal, sobressaíram-se pelo número de frutos consumidos. Foi encontrada correlação entre massa corporal e consumo médio de frutos por visita. A altura das árvores foi um fator relevante na atração de aves. Os resultados sugerem que M. albicans pode ser útil na recuperação de áreas degradadas.

Bird attributes, plant characteristics, and seed dispersal of Pera glabrata (Schott, 1858), (Euphorbiaceae) in a disturbed cerrado area

Several plant characteristics, such as fruit production, nutrient reward, secondary compounds, and fruit color display, affect fruit choice by birds. On the other hand, several bird attributes affect their efficiency as dispersers. Here we investigate the ornithochoric seed dispersal of Pera glabrata Schott (Euphorbiaceae) in a cerrado fragment in southeastern Brazil. A set of bird attributes, such as frequency of visits, number of diaspores eaten, time spent foraging, methods of taking and handling the diaspores and agonistic interactions were analyzed in order to infer about the potential of each species to act as a seed disperser. Birds were the unique seed dispersers of these oil-rich diaspores. We observed 414 bird visits during 60 hours of focal observations in five trees from December 1999 to January 2000. Twenty bird species from seven families ate the diaspores of P. glabrata, but only 14 species were considered potential seed dispersers because they swallowed the diaspores, increasing the probabilities for the seeds to be defecated and/or regurgitated away from the parent trees. The main potential seed dispersers were: Turdus leucomelas (Muscicapidae), Dacnis cayana (Emberizidae), Colaptes melanochloros (Picidae) and Elaenia spp. (Tyrannidae). We did not find any significant seasonal change in the number of visits on the fruiting trees throughout the day. We also did not find any relation between the number of visits per tree and fruit production. The most effective seed dispersers of P. glabrata were generalist birds, which have a high visiting rate, high fruit consumption rate, and spend short periods on the plants. The large number of species recorded as potential seed dispersers of P. glabrata, being most of them very abundant even in Brazilian disturbed areas, may guarantee seed dispersal of this plant in small fragments and regenerating areas.

As diferentes espécies de plantas apresentam características que podem influenciar na atração das aves frugívoras, como a quantidade de frutos produzidos, o valor nutritivo dos frutos, a presença de compostos secundários e o display de cores. Por outro lado, diversos estudos têm demonstrado que as espécies de aves que consomem frutos não apresentam a mesma eficiência como dispersores das sementes. Embora estudos sobre a frugivoria e dispersão de sementes sejam de grande importância para a realização de planos de manejo e recuperação de áreas degradadas, pouco tem sido pesquisado sobre o assunto no cerrado brasileiro. Neste trabalho são apresentados aspectos da frugivoria e dispersão ornitocórica das sementes de Pera glabrata Schott (Euphorbiaceae) num fragmento de cerrado do sudeste do Brasil. Atributos das aves, como freqüência de visitas, número de diásporos consumidos, tempo de permanência sobre as plantas, métodos de captura e mandibulação dos diásporos, bem como interações antagônicas, foram analisados para se inferir sobre o potencial de cada espécie para atuar como dispersora das sementes. As aves foram os únicos potenciais dispersores dos diásporos. Em 60 horas de observações focais, realizadas entre dezembro de 1999 e janeiro de 2000, foram registradas 414 visitas de 20 espécies de aves pertencentes a sete famílias. No entanto, apenas 14 destas espécies foram consideradas como potenciais dispersores. Os principais potenciais dispersores foram Turdus -leucomelas (Muscicapidae), Dacnis cayana (Emberizidae), Colaptes melanochloros (Picidae) e Elaenia spp. (Tyrannidae). O número de visitas não diferiu significativamente entre os diferentes intervalos de hora do dia. Não foi encontrada correlação significativa entre o número de visitas e o número de frutos presentes em cada árvore. As aves generalistas foram as principais potenciais dispersoras de P. glabrata, tendo apresentado altas taxas de visitação, alto consumo de diásporos,...